La exposición permanente del Museo Municipal presenta aproximadamente cien obras de arte de los siglos XIV a XVIII.
El Museo Municipal originó en el antiguo (y extinto) Museo Regional, el cual cerró en los años 50. En 1962, el Ayuntamiento de Óbidos resolvió abrir un nuevo museo, creando, por tanto, un espacio de colección y exposición de importantes obras de arte que antes se encontraban esparcidas por las numerosas Iglesias de la Villa. También tiene el propósito de ser un proyecto cultural y de desarrollo turístico de gran importancia regional. La creación del museo fue posible, por una parte, debido a la generosidad de los herederos de Frederico Pinto Basto, los cuales donaron parte de su colección, “Recuerdos de las Guerras Peninsulares”, al Ayuntamiento. Esta colección es una de las más interesantes de su género en toda Europa.
Con el apoyo de la Fundación Calouste Gulbenkian, los antiguos Ayuntamiento y prisión manuelinos fueron sometidos a minuciosas obras de restauración para transformarlos en el nuevo museo.
El museo se inauguró el 15 de junio, 1970, con la presencia de Americo Tomás, el entonces Presidente de la República de Portugal, Manuel Alves Cerejeira, Cardenal Patriarca de Lisboa, y otras autoridades gubernamentales. El primer director del museo fue el Alcalde de Óbidos, Albino de Castro e Sousa (1922-1984).
El Museo Municipal forma parte de la Ruta de los Museos del Oeste (Rota dos Museus do Oeste) y encabeza la Red de Museos Municipales y Galerías de Óbidos, creada en 2004, en la que las siguientes entidades culturales se incluyen: Galería NovaOgiva (Arte Contemporánea), Museo Parroquial (instalado en la Iglesia San Juan Batista), Casa y Museo de Abílio de Mattos e Silva (instalado en el primitivo y antiguo Ayuntamiento), y Galería Casa de la Picota.